ISSN 0373-580 X
Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4): 269 - 284. 2006
Nectarios Extraflorales en Piriqueta y Turnera
(Turneraceae)
ANA MARIA GONZALEZ1 y MARÍA NATALIA OCANTOS1
Summary: Extrafloral nectaries in Piriqueta and Turnera (Turneraceae). The anatomical and morphological
characters of the extrafloral nectaries were studied in 4 species of Piriqueta, and in 16 which belong to
six of the seven series of Turnera (Turneraceae) that present these glands. They were classified
according to its form and degree of development and a new type of “pore” was described: foveolate.
Based on morpho-anatomical characters, a probable morphological sequence was proposed. This
would locate the species with flattened EFN and without “pores” in a lower position; after that, the
species with flattened nectaries and foveolate “pores” are found; in an intermediate position the elevated
extrafloral nectaries (EFN) - sphericals or hemisphericals as well as cupuliforms –were found; finally,
the cupuliform EFN with crateriform or mesetiform “pore” are found. Several species of diverse series
presented variable characters, being located in an unlike position in the proposed morphological sequence;
species with heterogeneous characters were also observed, being difficult to establish their location in
the sequence.
Key words: Turneraceae, extrafloral nectaries, pores, anatomy, colleters.
Resumen: Se estudiaron los caracteres anatómicos y morfológicos de los nectarios extraflorales en 4
especies de Piriqueta, así como en 16 incluídas en 6 de las 7 series de Turnera (Turneraceae) que
presentan estas glándulas. Se los clasificó de acuerdo a su forma y grado de desarrollo y se describió
un nuevo tipo de “poro”: foveolado. Basada en caracteres morfo-anatómicos se propuso una probable
secuencia morfológica que ubicaría en una posición inferior menos especializados a las especies con
nectarios extraflorales (NEF) planos y sin “poros”; luego se encuentran las especies con nectarios
planos y “poros” foveolados; en posición intermedia se encontrarían los NEF elevados, tanto globosos
o hemisféricos como cupuliformes; por último, están los NEF cupuliformes con “poro” crateriforme o
mesetiforme. Varias especies de diversas series presentaron caracteres variables, ubicándose en
posición dispar en la secuencia morfológica propuesta; también se observaron especies con caracteres
heterogenéos, siendo difícil establecer su ubicación en la secuencia.
Palabras clave: Turneraceae, nectarios extraflorales, poros, anatomía, coléteres.
Introducción
Los nectarios extraflorales (NEF) son estructuras
especializadas en la secreción de néctar que no están
directamente asociadas con la polinización, existiendo
numerosos trabajos con respecto a su anatomía (FreyWyssling, 1955; Toth-Soma & Gulyas, 1991) y
morfología (Keeler & Kaul, 1979; Fahn, 1956, 1979a,
1979b, 1988).
Existen muchas clasificaciones de nectarios
extraflorales, la más completa es la de Zimmermann
(1932) quien combinó estructura y posición
reconociendo seis tipos de NEF; denominó NEF
1
Instituto de Botánica
ana@unne.edu.ar.
del
Nordeste,
email:
elevados (Hochnektarien) a aquellos que están
elevados por encima del órgano en el que se insertan
y NEF Planos (Flachnektarien) a aquellos que no
sobresalen del órgano en el que se encuentran,
pudiendo estar la superficie glandular al mismo nivel,
ligeramente hundida o elevada pero sin formar una
estructura propia. Elias (en Bentley & Elias, 1983)
adicionó una séptima categoría denominada NEF
embebidos, para los de Leonardoxa africana (Baill.)
Aubrév., que se caracterizan porque la glándula está
totalmente incluída en el mesófilo de la hoja.
En la familia Turneraceae, el género Piriqueta
Aubl. es el segundo en importancia por el número de
especies. Arbo (1995) describió 42 especies, de las
cuales sólo poseen NEF P. capensis (Harvey) Urban
(la única especie africana), P. suborbicularis (St. Hil.
269
Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4) 2006
& Naud.) Arbo, P. taubatensis (Urban) Arbo y P.
sidifolia (Camb.) Urban var. sidifolia. El género
Turnera L. comprende alrededor de 120 especies
agrupadas en nueve series; son hierbas o arbustos
cuyas hojas frecuentemente poseen nectarios, sólo
las series Microphyllae Urb. y Papilliferae Urb.
carecen de estas estructuras (Arbo, 1986; 1997; 2000;
2004; 2005).
Berger (1919) describió los NEF de unas pocas
especies de Turnera. Elias et al. (1975) estudiaron los
NEF de T. ulmifolia L. En 1996, Gonzalez analizó los
nectarios extraflorales en especies de las series
Turnera (=Canaligerae Urb.) y Leiocarpae Urb.; en
NEF elevados de la serie Turnera describió la
presencia de “poros” que si bien lucen exteriormente
como aberturas, anatómicamente son estructuras
formadas por una protuberancia de parénquima
glandular que eleva la epidermis. Según la forma y
altura de las células de esta última capa describió el
“poro” como crateriforme o mesetiforme.
Con el presente trabajo se completa el estudio de
los nectarios extraflorales de los géneros Piriqueta y
Turnera. Se analizó la anatomía de los NEF en las
cuatro especies de Piriqueta que los presentan y en
dieciséis especies de Turnera, pertenecientes a 6
series, con lo cual se cubren todas las series de
Turnera que poseen estas glándulas.
Materiales y Métodos
Se analizó material fijado en FAA procedente de
viajes de colección (#), en algunas especies no se
pudo contar con material fijado y se usó material de
herbario (ø) que se rehidrató en agua jabonosa
caliente.
Para el estudio anatómico se realizaron cortes a
mano libre y con micrótomo rotativo. El material se
deshidrató en una serie creciente de alcohol butílico
terciario, se incluyó en parafina siguiendo técnicas
usuales (Johansen, 1940) y se cortó con micrótomo
rotativo con espesor de 10 μm. Se usó la coloración
safranina- azul de astra (Luque et al., 1996).
Las observaciones, fotografías y dibujos se
realizaron con un microscopio estereoscópico Leica
MZ6 y con microscopio óptico Leica DM LB2, ambos
equipados con tubo de dibujo y equipo fotográfico.
Se realizaron observaciones con microscopio
electrónico de barrido (MEB) a partir de material fijado
en FAA, deshidratado en una serie creciente de
acetona y metalizado con oro-paladio.
270
Para la clasificación de los nectarios se siguió la
terminología de Zimmermann (1932).
Se detalla a continuación el material estudiado.
Los ejemplares testigo de las especies utilizadas se
encuentran en el herbario del Instituto de Botánica
del Nordeste (CTES), Corrientes, Argentina.
Piriqueta capensis (Harvey) Urban. ø Transvaal
pr. Sandrivier, 880 m, 05-III-1894, Schlechter 4597.
P. sidifolia (Camb.) Urban var. sidifolia. ø BRASIL,
Brasilia, Parque Nacional, 22-I-1978, Krapovickas et
al. 33173. ø BRASIL, Brasilia, Distrito Federal, Reserva
Ecológica do IBGE, 15º 56´41” S, 47º 53´07” W, 07-XI1994, Da Silva 2443.
P. suborbicularis (St Hil. & Naud.) Arbo. #
PARAGUAY, Dep. Itapúa, elev. 0-100 m, 9 Km SE de
General Delgado, 26-XI-1993, Arbo et al. 6155. #
PARAGUAY, Dep. Itapúa, 9 Km SE de Delgado, 16XII-1995, Gonzalez et al. 28. # PARAGUAY, Dep.
Itapúa, 9 Km. NW de Cnel. Bogado, 16-XII-1995,
Gonzalez et al. 29.
P. taubatensis (Urban) Arbo. # ARGENTINA,
Misiones, Puerto Candelaria, Loreto, 20-I-1993,
Schinini et al. 27589. # ARGENTINA, Misiones,
Arroyo Caimán, 23-I-1996, Gonzalez 33. #
ARGENTINA, Corrientes, Dep. Ituzaingó, ruta 34,
camino a San Carlos, 23-I-1996, Gonzalez 39.
Turnera annularis Urban. # BRASIL, Municipio
de Itacaré, Bahía, Faz. Monte Alegre, entrada a ca. 1
Km da BR-101 na estrada para Itacaré, ca. 10 Km da
entrada, 06-IV-1997, Jardim 1032.
T. aromatica Arbo. ø BELIZE, Toledo, Southern
Maya Mountains, Bladen Nature Reserve, Ek Xux
canyon, 1.8 airline Km NW of the Ek Xux
Archeological site, 16º 30’ 57” N, 88º 55’ 10” W, 18-V1996, Davidse 36062.
T. aurantiaca Bentham. ø BRASIL, Amazonia,
Serra do Aracá, Mun. Barcelos, margem do rio Aracá,
29-VII-1985, Cordeiro 321.
T. bahiensis Urban. # BRASIL, Bahía, Barra da
Estiva, elev. ca. 890 m, 22 Km NE Barra da Estiva, 2
Km antes de Sincorá Velho. aprox. 13º 31' S, 41º 14' W,
23-XI-1992, Arbo et al. 5753.
T. blanchetiana Urban var. blanchetiana. ø
BRASIL, Bahía, BA-426, 7 Km S de Varzéa Nova,
camino a Morro de Chapéu, aprox. 11° 48’ S, 40° 58’
W, 17-I-1997, Arbo et al. 7434.
T. brasiliensis Willd. ex Schultes. ø BRASIL,
Amazonia, Estado do Pará, Região do Rio Capim, Rio
Candirú-Açú, 29-VIII-1957, Fróes 33620.
A. M. Gonzalez & M. N. Ocantos, Nectarios extraflorares en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)
T. capitata Camb. # BRASIL, São Paulo, Parque
Estadual das Fontes de Ipiranga, trilhas do nucleo de
lazer, 5-II-1996, Catharino et al. 2154.
T. cearensis Urban. # BRASIL, Bahía, Mun.
Andaraí, elev. ca. 400 m, 39 Km NE de Mucujé, camino
a Nova Redenção, aprox. 12º 47' S, 41º 11' W, 25-XI1992, Arbo et al. 5777
T. kuhlmanniana Arbo. ø BRASIL, entre Pimenta
Bueno e Pres. Hermes, VI-1918, Kuhlmann 2187
T. laciniata Arbo. ø BRASIL, Município de
Itaituba, estrada Santarém-Cuiabá, BR 163, Km 886 a
Km 881, Serra do Cachimbo, 8º 45’ S, 54º 57’ W, 04-V1983, Amaral et al. 1152.
T. luetzelburgii Sleumer. ø BRASIL, Brasilia,
Bahía, Rio das Contas, 1914, Lützelburg 189
(Paratypus CTES!). ø BRASIL, Bahía, elev. 1100 m,
Rio de Contas, rod. para Mato Grosso, 07-IV-1992,
Hatschbach & Barbosa 56825B.
T. maracasana Arbo. # BRASIL, Bahía, Faz. dos
Passaros, 24 km al E de Maracás, camino a Itiruçu,
aprox. 13º 28’ S, 40º 13’ W, 800 m, 23-I-1997, Arbo et al.
7708
T. panamensis Urban. # CANADÁ, Ontario,
Toronto. Cultivada en Cork University de semillas
recolectadas en Panamá, Gamboa, Kent’s Marsh Rd.,
IV-1998, Shore s/n.
T. rubrobracteata Arbo. ø BRASIL, Estado de
Espírito Santo, Margens do Rio Doce, Pedra do
Feijoal, 28-IV-1946, Kuhlmann 309.
T. sancta Arbo. ø BRASIL, Espirito Santo. Rodovia
ES-080, 10 Km al norte de Colatina, junto al rio Pancas,
aprox. 19º 25’ S, 40º 40’ W, 0-200 m, 28-I-1997, Arbo et
al. 7784 (Isotypus CTES!).
T. stipularis Urban. ø BRASIL, Estado de
Maranhão, Riachão, varzea grande, 08-XII-1979,
Martins & Nunes s/n.
Resultados
Los NEF se encuentran generalmente de a pares
en el pecíolo de las hojas (Figs. 5E; 6F), en la unión de
la lámina con el pecíolo (Figs. 1E; 5F), en el margen
foliar (Figs. 1E, F; 6G), en las crenas (Figs. 1A; 5B-C)
o en los dientes basales de la hoja (Figs. 1D; 6I).
Pueden orientarse lateralmente (Fig. 6H-I) o
encontrarse ligeramente desplazados sobre el envés
de la lámina (Fig. 1B; 5H).
Su número varía desde 1 a 5 pares por hoja (Fig. 1)
y son de tamaño variable, entre 0,1 y 2,5 mm. Pueden
ser de contorno circular (Fig. 5G, J) o elíptico (Fig. 5B,
E); la superficie secretora varía desde convexa (Figs.
2A; 4A), plana (Fig. 2B-C) hasta ligeramente cóncava
con una depresión central y reborde marcado, de
glabro a piloso (Figs. 4E; 6A).
La distribución de los caracteres estudiados en
las especies se describe en la Tabla1.
Anatomía general.- Los nectarios de las especies
analizadas presentan caracteres anatómicos comunes.
En corte longitudinal, se hallan constituidos por una
epidermis secretora y un parénquima glandular.
La epidermis secretora, generalmente unibiestratificada, se encuentra formada por células
columnares dispuestas en empalizada (Figs. 2C; 3D,
G; 4C, E); en algunas especies se producen divisiones
periclinales formando hileras de hasta 5 células de
altura (Fig. 2F). Estas células poseen características
glandulares: paredes delgadas, núcleo notable de
posición central, citoplasma denso e intensamente
vacuolado (Fig. 3C).
En aquellas especies cuyos nectarios presentan
reborde, éste se encuentra formado por células
epidérmicas no glandulares, de sección cuadrangular,
con pared tangencial externa convexa, están muy
vacuolizadas, y algunas especies tienen sustancias
tánicas (Fig. 4E, ct).
En la superficie del NEF la epidermis glandular
está cubierta por una cutícula lisa de 8-10 μm de
espesor (Fig. 4A, C, c), que llega a medir 20 μm en los
límites externos de la epidermis secretora (Fig. 2B) y
en el reborde. La cutícula puede presentar
proyecciones o cuñas cuticulares que penetran entre
las células epidérmicas (Figs. 2D; 3H) y puede
presentarse separada de la epidermis glandular,
quedando adherida al borde del nectario a través de
las cuñas cuticulares (Figs. 2F; 4E).
En algunas especies se puede apreciar, tanto con
el MEB como con el microscopio estereoscópico, un
“poro” como el descripto en los trabajos de Gonzalez
(1996). Ubicado en posición central o ligeramente
excéntrico (Figs. 2F, G; 5C, D; 6C, E). En corte
longitudinal del NEF, el “poro” es una zona de la
epidermis glandular sobre la cual la cutícula es más
delgada (2-3 μm); puede permanecer adherida a las
células epidérmicas, ocasionalmente mediante cuñas
cuticulares que penetran entre las mismas, o separarse
de la epidermis pero sin romperse (Figs. 3A, p, C, D,
G; 4E, c). En algunos casos el “poro” se observa como
una fovéola (Fig. 5B, C), porque el espesor de las
capas y/o la altura de las células epidérmicas
disminuye en esa zona (Tabla 1).
El parénquima subepidérmico es glandular, está
formado por células de citoplasma denso y paredes
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Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4) 2006
Fig. 1. Ubicación de los NEF en las hojas, vista desde cara abaxial. A: NEF marginales de Piriqueta sidifolia var. sidifolia. B:
NEF pulvinados de P. capensis. C: NEF marginales de Turnera sancta. D: NEF marginales de T. stipularis. E: NEF elevados,
marginales de T. aromatica. F: NEF en pecíolo y margen de lámina de T. kuhlmanniana. A: haz foliar. B-F: envés. Escala = 2,5
mm.
272
A. M. Gonzalez & M. N. Ocantos, Nectarios extraflorares en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)
Fig. 2. Fotomicrografías de NEF. A: Piriqueta taubatensis, transcorte mostrando el “poro” y la cuña central en la epidermis
secretora. B-C: Turnera brasiliensis; B: transcorte; C: detalle de “poro” plano y epidermis secretora. D: T. aurantiaca,
macroesclereidas en epidermis y cuñas cuticulares. E: P. capensis, idioblastos con drusas. F: T. annularis, transcorte mostrando
el “poro”. G: T. maracasana, transcorte mostrando el “poro”. B, E: fotos tomadas con luz polarizada.
delgadas, sin espacios intercelulares (Fig. 4E, pg). El
número de capas depende del tamaño del nectario,
variando entre 4-9 estratos. En el parénquima
glandular, en el límite con el clorénquima, hay
abundantes células con drusas (Figs. 2B, flecha; 3G;
4E, d).
Vascularización: cada NEF tiene un haz vascular
que lo inerva y sus elementos terminales llegan hasta
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Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4) 2006
Fig. 3. Esquemas de la estructura anatómica de NEF. A-C: Piriqueta suborbicularis; A: transcorte; B: esquema de transcorte
de hoja y NEF; C: detalle del “poro”. D-E: P. taubatensis; D: transcorte de nectario; E: esquema de transcorte de hoja y NEF.
F-G: Turnera capitata; F: esquema de transcorte de hoja y NEF; G: transcorte de nectario. H-I: T. aurantiaca; H: detalle de
macroesclereidas y cuñas cuticulares; I: esquema de transcorte de pecíolo y par de NEF. Abreviaturas: c: cutícula; ct: células
taníferas; d: drusa; e: epidermis glandular; h: haz vascular; m: macroesclereida; nef: nectario; p: “poro”; pc: parénquima
clorofiliano; pg: parénquima glandular; t: traqueoide.
274
A. M. Gonzalez & M. N. Ocantos, Nectarios extraflorares en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)
Fig. 4. Esquemas de la estructura anatómica de NEF. A-B: Turnera cearensis; A: transcorte de nectario; B: esquema de
transcorte de hoja y NEF. C-D: T. bahiensis; C: transcorte de nectario; D: esquema de transcorte de hoja y par de NEF. E-H
T. luetzelburgii; E: transcorte de nectario; F: esquema de transcorte de hoja y NEF; G: detalle de traqueoides, drusas y células
taníferas; H: epidermis con pelo. Abreviaturas: c: cutícula; ct: células taníferas; d: drusa; e: epidermis glandular; f: floema; h: haz
vascular; nef: nectario; pc: parénquima clorofiliano; pg: parénquima glandular; t: traqueoide.
el parénquima glandular; por lo general los últimos
elementos del xilema son traqueoides (Foster, 1956):
células esclerificadas grandes, isodiamétricas a
ligeramente irregulares, imperforadas, de paredes con
engrosamientos reticulados a escalariformes (Fig. 4
A, G, t). Los elementos traqueales son anillados o
helicoidales; las células terminales del haz son
floemáticas y llegan hasta 3-4 capas debajo de la
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Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4) 2006
Fig. 5. Nectarios foliares observados con MEB. A-B: Piriqueta suborbicularis; A: NEF cupuliformes; B: NEF de una crena.
C: P. taubatensis, NEF marginal. D: Turnera panamensis, NEF en diente foliar, con “poro”. E: T. rubrobracteata, NEF
elevados en el pecíolo. F-G: T. aromatica; F: NEF marginales elevados en la base de la lámina; G: detalle del NEF con
“poro” central. H-I: T. luetzelburgii, H: NEF cupuliformes en la base de la lámina, cara abaxial; I: detalle de un NEF. J: T.
blanchetiana, NEF marginal con “poro”. K: T. maracasana, NEF marginal.
276
A. M. Gonzalez & M. N. Ocantos, Nectarios extraflorares en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)
Fig. 6. Nectarios foliares observados con MEB. A-C: Turnera kuhlmanniana; A: NEF elevados cupuliformes en pecíolo; B:
detalle de NEF marginal en la base de la lámina; C: detalle del “poro”. D: T. bahiensis, detalle de NEF marginal. E-F: T.
laciniata; E: detalle de “poro”; F: par de NEF elevados en pecíolo. G: T. annularis, hipofilo y NEF marginal. H: T. sancta,
detalle de NEF marginal de nomófilo. I: T. stipularis, detalle de NEF en un diente basal.
epidermis secretora (Fig. 4 C, f, h).
Caracteres Diferenciales
Piriqueta: En la unión del pecíolo con la lámina, P.
suborbicularis tiene un par de NEF bien
desarrollados, en el material seco son discoideos,
mientras que en el material fresco esferoidales (Fig.
5A); existen además NEF pequeños y elipsoidales en
las crenas basales. P. taubatensis, en cambio, tiene
NEF solamente en las crenas; estos últimos se
orientan lateralmente o hacia el envés en ambas
especies, y sobresalen ligeramente de la superficie
de la hoja (Fig. 5A, flecha, B-C), su tamaño decrece
desde la base hacia el ápice de la hoja. En P. sidifolia
sólo se encuentran NEF en la var. sidifolia; son
pequeños y están ubicados en las crenas (Fig. 1A).
En la especie africana, P. capensis, los NEF son
pulvinados, están ubicados sobre el envés, en la
porción basal de la lámina (Fig. 1B).
Observando en el MEB los NEF de P.
277
Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4) 2006
suborbicularis y P. taubatensis se aprecia un “poro”
foveolado en la zona central que no supera las 18-20
μm de diámetro en aquellos de mayor tamaño, por
donde se produce la salida del néctar (Fig. 5A-C). En
P. capensis y P. sidifolia también se observó el “poro”
en los ejemplares de herbario (Fig. 1B).
Anatómicamente, estos NEF se caracterizan por tener
un ligero reborde, que en P. suborbicularis puede
presentar tricomas porrecto-estrellados; en P.
capensis además presentan idioblastos de gran
tamaño con drusas en el parénquima que rodea el
nectario, en el límite con el clorénquima (Fig. 2E).
Turnera: La anatomía de estos NEF es
básicamente la misma descripta para los NEF de
Piriqueta. Las características de cada especie se
encuentran descriptas en la Tabla 1, se destacarán a
continuación las particularidades encontradas.
Turnera rubrobracteata es una especie con
afinidades inciertas, posee caracteres de series
diferentes (Arbo, 1993); muestra un par de NEF
prominentes en el pecíolo, cercanos a la zona de unión
con la lámina, de contorno elipsoidal, orientados
lateralmente (Fig. 5E).
Serie Anomalae: Turnera bahiensis y T. cearensis
poseen NEF pequeños, pulvinados, ubicados en los
dientes basales de la lámina foliar, algo sobresalientes,
orientados hacia el envés (Fig. 6 D), mientras los NEF
de T. sancta y T. stipularis se orientan lateralmente
(Figs. 1C, D; 6H, I); en la primera especie, las brácteas
presentan NEF más desarrollados que los de los
nomofilos.
En T. cearensis los NEF tienen la epidermis bitriseriada y numerosos traqueoides de paredes
escalariformes (Fig. 4A, t). En T. bahiensis la epidermis
glandular es uniseriada y posee taninos en las células
del borde del NEF. El haz vascular no posee
traqueoides (Fig. 4C, h). Estas especies no presentan
“poro”, sin embargo los NEF de T. bahiensis
observados al MEB muestran la cutícula distendida
pero intacta (Fig. 6D).
Turnera laciniata y T. kuhlmanniana se destacan
por presentar pares de NEF discoideos y conspicuos
en el pecíolo (Fig. 6F), y NEF de menor tamaño en la
unión con la lámina así como en el margen de la
porción basal de la misma (Fig. 1F) orientados hacia
el envés (Fig. 6B); los NEF apicales pueden estar
ligeramente desplazados hacia el margen foliar. Las
brácteas también presentan pequeños NEF. Los NEF
de mayor tamaño de la hoja tienen reborde prominente
278
(Fig. 6A, B, F) y presentan “poro” (Fig. 6C, E). Las
células epidérmicas del reborde del NEF carecen de
sustancias tánicas. En T. blanchetiana los NEF
poseen “poro” y el reborde presenta tricomas
estrellados (Fig. 5J).
Serie Annulares: Turnera annularis presenta
pares de NEF discoideos a globosos ubicados en el
margen de la porción basal de la lámina con
orientación lateral. La epidermis glandular es tripentaseriada (Fig. 2F), pudiendo presentar menor
cantidad de capas en la zona del “poro”.
Turnera aromatica presenta NEF discoideos bien
desarrollados en la unión del pecíolo con la lámina y
en el margen de la porción basal de la misma;
presentan un ligero reborde y están orientados hacia
el envés (Figs. 1E; 5F). La epidermis secretora es unibiseriada, deprimiéndose ligeramente en la zona
central donde las células son de menor altura. La
cutícula es gruesa, y sólo se adelgaza en la región
central del NEF constituyendo el “poro”, visible sólo
con el MEB (Fig. 5G). El parénquima subepidérmico
tiene abundantes drusas, especialmente grandes en
la zona cercana al parénquima clorofiliano.
Serie Capitatae: Turnera capitata posee NEF
marginales subesféricos en la base de la lámina foliar,
orientados hacia el envés o lateralmente (Fig. 3F). En
la región central de la epidermis glandular, la cutícula
se adelgaza y penetra entre las células formando una
cuña cuticular (Fig. 3 G, p); la epidermis mantiene el
mismo espesor. Se observa la presencia de sustancias
tánicas, tanto en la epidermis como en el parénquima
glandular (Fig. 3G, ct).
Turnera maracasana presenta NEF marginales
pulvinados muy pequeños en la base de la lámina
foliar, orientados lateralmente (Fig. 5K). En la región
central de la epidermis glandular, la cutícula se
adelgaza y se separa del NEF, quedando adherida en
la zona periférica por cuñas cuticulares. Se observa la
presencia de sustancias tánicas, tanto en la epidermis
como en el parénquima glandular (Fig. 2G).
Serie Salicifoliae: Turnera brasiliensis tiene 1-2
pares de NEF prominentes y discoideos en pecíolo, y
1 par en la unión del pecíolo con la lámina, orientados
hacia el envés. La cutícula tiene un espesor de 22-25
μm, que disminuye bruscamente a 3-4 μm sobre el
“poro” (Fig. 2B); las células epidérmicas del “poro”
tienen la pared externa apezonada (Fig. 2C, flecha).
Posee drusas en el parénquima periférico (Fig. 2B,
Tabla 1. Caracteres diferenciales de los NEF. —: dato no observado por tratarse de material de herbario.
A. M. Gonzalez & M. N. Ocantos, Nectarios extraflorares en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)
279
Tabla 1. Continuación
Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4) 2006
280
A. M. Gonzalez & M. N. Ocantos, Nectarios extraflorares en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)
flechas), no se observan taninos en el NEF pero sí en
algunas células de la epidermis foliar.
Turnera panamensis tiene numerosos NEF
inconspicuos, de contorno elipsoidal, situados en el
ápice de cada diente del margen foliar, pero formando
parte del mismo y orientados hacia el envés (Fig. 5D).
La cutícula en general es delgada, en la zona central
de la epidermis secretora se observa un “poro”
ligeramente deprimido. En esta especie todas las
células epidérmicas de la hoja son taníferas, y el cuerpo
del NEF no sobresale del nivel de la lámina.
Serie Stenodyctiae: Turnera aurantiaca posee
un par de NEF subesféricos a elipsoidales en la
porción apical del pecíolo (Fig. 3I). Todo el NEF se
halla cubierto por una cutícula gruesa, que se adelgaza
en la zona central de la epidermis secretora. El borde
del NEF está constituido por macrosclereidas
columnares con las paredes anticlinales y la tangencial
interna más engrosadas; en corte se observa que
entre los sectores apicales de las paredes radiales de
las macrosclereidas se insertan cuñas de cutícula,
mientras que las paredes tangencial interna y el sector
basal de las anticlinales presentan puntuaciones
simples y ramificadas (Figs. 2D; 3H, m, c). En el
parénquima subepidérmico hay numerosas drusas (Fig
3H, d).
Serie Leiocarpae: Turnera luetzelburgii presenta
un par de NEF cupuliformes y prominentes en la base
del envés foliar (Figs. 4F; 5H), con reborde muy
marcado y una depresión central (Fig. 5 I). La cutícula
es gruesa y de superficie ondulada. En el borde de
los NEF pueden observarse papilas epidérmicas y
pelos simples (Fig. 4E, H). Hay abundantes drusas en
el parénquima y sustancias tánicas tanto en la
epidermis como en todo el cuerpo del NEF (Fig. 4E, G,
d, ct).
Discusión y Conclusiones
Según la clasificación de Zimmermann (1932), en
la categoría de NEF planos se encuentran los NEF de
Piriqueta capensis y los de Turnera cearensis, T.
sancta, T. stipularis y T. panamensis; también los
NEF pequeños y discoideos del borde de la lámina de
T. kuhlmanniana, T. laciniata y T. blanchetiana y
los NEF de las crenas de P. suborbicularis y P.
taubatensis. Estos NEF presentan contorno circular
o elipsoidal y sobresalen escasamente del nivel de la
lámina, ya sea que se encuentren en la zona de unión
con el pecíolo, en el margen, en los dientes basales o
en las crenas. El parénquima glandular se encuentra
sobre el parénquima clorofiliano y la epidermis
glandular se eleva ligeramente del nivel de la epidermis
foliar. La excepción es T. stipularis, única que presenta
en el nectario una zona central ligeramente deprimida.
Los NEF de P. capensis se destacan por su
posición en el envés foliar, desplazados sobre la
lámina, carácter excepcional en la familia, ya que sólo
se repite en dos especies de Turnera de la serie
Stenodyctiae: T. longipes Triana ex Urb. y T. castilloi
Arbo (Gonzalez & Arbo, 2005).
Los demás NEF estudiados corresponden a la
categoría de elevados (Zimmermann, 1932). Presentan
un cuerpo bien desarrollado y notoriamente elevado
por sobre el nivel de la hoja, a veces incluso presentan
un brevísimo estípite. En estas especies el nectario
se presenta en tres formas diferentes: 1) como un
cuerpo globoso, con la superficie secretora convexa
y sin reborde; 2) como un cuerpo hemisférico o
mesetiforme, con superficie secretora plana a
ligeramente convexa y con reborde poco marcado; y
3) como NEF cupuliformes de superficie secretora
cóncava y reborde conspicuo.
La anatomía de los nectarios presenta el mismo
esquema básico en todos los casos. La epidermis
secretora es 1-2 estratificada en la mayoría de las
especies, a excepción de T. annularis, T. panamensis
y T. aurantiaca donde se observaron hasta 4-5 capas
de células epidérmicas glandulares. Esta epidermis
está constituida por células alargadas, que pueden
dividirse en sentido periclinal u oblicuo, y forman
columnas, también denominadas «cuerpos
secretores», observadas en Turnera ulmifolia por
Elias et al. (1975), y también observadas en otras
especies estudiadas anteriormente (Gonzalez, 1996;
Gonzalez & Arbo, 2005).
Piriqueta suborbicularis, Turnera luetzelburgii
y T. blanchetiana poseen papilas epidérmicas y pelos
de diversos tipos en el reborde del NEF, característica
ya observada en otros NEF de Turnera (Gonzalez,
1996).
En la serie Stenodictyae se destaca T. aurantiaca
por la presencia de macrosclereidas en el contorno
del NEF. Esta característica ya fue descripta en los
nectarios de T. castilloi, perteneciente a la misma serie
(Gonzalez & Arbo, 2005).
Los NEF elevados presentan parénquima
glandular subepidérmico; en los NEF planos, el
parénquima glandular casi desaparece siendo
281
Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4) 2006
reemplazado por parénquima fundamental, donde se
destaca la presencia de drusas. El mayor o menor
desarrollo de este último tejido constituye la diferencia
entre ambos tipos de nectarios. En los NEF elevados
el parénquima glandular compone la mayor parte del
cuerpo del mismo, mientras que en los NEF planos es
escaso y, debido a que estos NEF se ubican sobre el
mesófilo, la transición con el clorénquima es gradual.
En P. capensis el parénquima posee verdaderos
idioblastos con drusas.
Los tejidos del nectario pueden presentar
sustancias tánicas, que por su ubicación, permiten
caracterizar a algunas especies por su distribución.
En T. capitata se concentran en la zona central de la
epidermis secretora. En las especies de la serie
Leiocarpae las sustancias tánicas son muy
abundantes en el parénquima glandular y en la
epidermis del reborde de los NEF, característica ya
descripta en otras especies de esta serie (Gonzalez,
1996).
Los NEF están inervados por una traza vascular
cuyas últimas ramas son floemáticas y llegan hasta 34 capas por debajo de la epidermis glandular. Las
últimas ramas del xilema generalmente están
constituídas por traqueoides, ya descriptos en
algunos NEF de Turnera (Gonzalez, 1996); Rao (1991)
describió a estos idioblastos generalmente
relacionados con las vénulas de las hojas. De acuerdo
a la clasificación propuesta por Elias (Bentley & Elias,
1983), los NEF de Turnera y Piriqueta corresponden
al tipo vascularizado.
En el presente trabajo se describe un tercer tipo
de “poro”: foveolado, superficialmente se caracteriza
por presentar una perforación diminuta, en corte
longitudinal del NEF la epidermis no se encuentra
elevada por el parénquima subyacente, y además
muestra menor espesor en la región del “poro”. La
cutícula es gruesa sobre la epidermis secretora, pero
está adelgazada y permanece adherida a las células
del “poro”, igual que en los NEF de la serie Turnera
(=Canaligerae) (Gonzalez, 1996). Este tipo de ”poro”
foveolado se encontró en distintos grupos de
especies estudiados en este trabajo, y en diversos
formatos de nectario: en T. kuhlmanniana y T.
laciniata (serie Anomalae) y T. luetzelburgii (serie
Leiocarpae), con NEF cupuliformes; en T. aromatica
(serie Annulares) y T. brasiliensis (serie Salicifoliae),
con nectarios elevados, y en especies de varias series
con nectarios planos (Tabla 2).
En algunas especies el estado del material
estudiado no permitió la clara observación de la
epidermis glandular, por lo que no se puede especificar
si presentan o no ”poro” (Tabla 2).
Ciertas especies presentan una cuña cuticular en
el centro del ”poro”, donde la cutícula es delgada
facilitando la salida del néctar; esta característica es
evidente en P. taubatensis y P. suborbicularis. La
presencia de cuñas cuticulares en las células
epidérmicas que limitan con la epidermis glandular
evitaría que el néctar escurra por los bordes del tejido
secretor. Considerando estas particularidades, y que
en ningún caso se observó ruptura de la cutícula, la
secreción del néctar sería transcuticular.
Piriqueta suborbicularis y P. taubatensis se
distinguen de las restantes especies del género por
tener coléteres sésiles con un “poro” en los dientes
apicales de las hojas, tipo de coléter que también se
encuentra en T. bahiensis (Gonzalez, 1998). Además
de su anatomía y modo de secreción similares, la
posición de estos coléteres en las hojas indica una
Tabla 2. Distribución de las especies estudiadas de acuerdo al tipo de NEF y “poro”.
282
A. M. Gonzalez & M. N. Ocantos, Nectarios extraflorares en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)
posible transición con los nectarios, ya que hay NEF
en los dientes basales de la hoja y coléteres sésiles
en los de la región media y apical. Los caracteres
diferenciales entre estas estructuras son la
vascularización y el tamaño, encontrándose estados
transicionales. Se observa esta sucesión en P.
suborbicularis, P. taubatensis, T. bahiensis (serie
Anomalae) y T. annularis (serie Annulares).
Teniendo en cuenta los caracteres analizados, se
propone la siguiente secuencia morfológica (Tabla
2):
1) Los NEF menos especializados son los planos
que no poseen “poro”, encontrados en tres especies
de Turnera de la serie Anomalae.
2) Luego se encuentran las especies con nectarios
planos con “poros” foveolados, hallados en Piriqueta
capensis, Turnera blanchetiana, T. panamensis y
aquellas especies que presentan formas intermedias.
3) Los NEF elevados, tanto globosos o
hemisféricos como cupuliformes, serían más
especializados. En T. bahiensis (serie Anomalae), T.
burantiaca (serie Stenodyctia), T. rubrobracteata
(serie Turnera) así como en la mayoría de las especies
de la serie Leiocarpae el “poro” es inconspicuo o no
se observó en los cortes histológicos (cfr. Gonzalez,
1996). Otros taxones presentan “poros” foveolados,
como las restantes especies de Piriqueta, las especies
de las series Capitatae y Annulares, además de T.
laciniata, T. kuhlmanniana (serie Anomalae) y T.
luetzelburgii (serie Leiocarpae).
4) Por último, están los NEF cupuliformes con
“poro” crateriforme / mesetiforme como los de T.
hassleriana Urban (serie Leiocarpae) y las especies
de la serie Turnera (cfr. Gonzalez, 1996 y el presente
aporte).
Considerando los caracteres florales, las series
Turnera y Anomalae se presentan como las más
avanzadas del género (Arbo, 1986; 2000; 2005;
Gonzalez, 2001). La serie Turnera (= Canaligerae)
presenta además los NEF más especializados
(Gonzalez, 1996).
Es evidente que en algunos casos, la estructura
de los nectarios está correlacionada con otros
caracteres morfológicos, que permiten delimitar las
series del género, pero en otros casos los NEF no
exhiben correlación. Así, la serie Anomalae presenta
dos grupos de especies, ubicadas en posición dispar
en la secuencia morfológica propuesta, y algunas
especies presentan dos tipos de NEF en la misma
hoja: elevados con “poro” en la zona basal de la
misma, y planos sin “poro” en las regiones media y
apical. Similar variación presentan los NEF de
Piriqueta suborbicularis. En ambos casos se
presentan NEF con caracteres intermedios.
Ciertas especies son difíciles de ubicar en la
secuencia propuesta, ya que presentan
simultáneamente rasgos avanzados, como ser el
formato hemisférico o cupuliforme, y sin embargo no
pudo observarse la ocurrencia de un “poro”. Esta
heterogeneidad de atributos se ha observado en
especies de la serie Leiocarpae, T. aurantiaca
(Stenodictyae) y en T. rubrobracteata.
El aporte de este estudio es brindar un set de
caracteres que permitirán establecer criterios para la
delimitación de estados de carácter, útiles en la
construcción de matrices en futuros análisis
filogenéticos. Se presenta además una secuencia
morfológica para los nectarios extraflorales de los
géneros Turnera y Piriqueta, basada en datos morfoanatómicos.
Agradecimientos
A la Dra. María Mercedes Arbo por la lectura crítica
del manuscrito y a los revisores anónimos por las
sugerencias brindadas para mejorar el presente
trabajo.
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Recibido el 06 de Abril de 2006, aceptado el 01 de Septiembre
de 2006.